Evanston, Ilinóis - Estados Unidos da AméricaJunto com os irmãos Joan, Ann, Bill e Susie, a paixão de John por atuar começou na infância. Ele freqüentava o Piven Theatre Workshop, em Chicago, fundado pelos pais de seu melhor amigo Jeremy Piven, enquanto ainda estava no primário. Com 12 anos de idade, participou de produções teatrais, filmes e fez narrações para comerciais. Graduou-se na Evanston Township High School e fez sua estréia no cinema como Roscoe Maibaum na comédia "Uma Questão de Classe" (1983), com Jacqueline Bisset, Rob Lowe e Andrew McCarthy. Seu próximo filme foi o drama "Grandview, U.S.A." (1984), onde contracena com Jamie Lee Curtis e Patrick Swayze, mas logo Cusack se viu mais uma vez no elenco de um filme adolescente, interpretando Bryce em "Gatinhas & Gatões" (1984), com Molly Ringwald. Aos 19 anos estrelou seu primeiro filme como protagonista, como Walter Gibson na comédia de Rob Reiner, a aventura romântica "Garota Sinal Verde" (1985) e foi Harry em "Viagem Clandestina" (1985), uma aventura em família com Meredith Salenger. Cusack fez o deprimido Lane Meyer em mais um filme adolescente "Minha Vida é um Desastre" (1985), escrito e dirigido por Savage Steve Holland.
No emocionante drama de Rob Reiner, "Conta Comigo" (1986), baseado em um conto de Stephen King, "Outono da Inocência: O Corpo", cerca de quatro jovens amigos que vão à procura do corpo de um adolescente desaparecido, e Cusack interpreta Denny Lachance, o irmão mais velho. Depois dos filmes "Verão Muito Louco" (1986), "Férias Quentíssimas" (1987), "Nos Bastidores da Notícia" (1987), "Fora da Jogada" (1988) e "Tapeheads - Uma Dupla Muito Louca" (1988), Cusack fundou o grupo de teatro "The New Criminals" em 1988, e desde então tem dirigido várias de suas produções. Seu último papel de adolescente na telona foi em "Digam o Que Quiserem" (1989), como Lloyd Dobler, no qual foi classificado em 72º lugar na lista de 100 Maiores Personagens de Filmes de Todos os Tempos, da revista Premier Magazine.
Durante os anos 90, John estava bastante ocupado, com não menos de 25 papéis. Geralmente procurava filmes em que interpretasse um anti-herói, muitas vezes, neuróticos ou sofredores de conflitos éticos, no entanto, ele dominou uma grande variedade de personagens. No começo da década interpretou o vigarista Roy Dillon, com Anjelica Huston, em "Os Imorais" (1990), uma adaptação cinematográfica do romance de Jim Thompson de mesmo nome. Depois passou por uma série de outros filmes, incluindo "A Um Passo do Poder" (1991), "Os Profetas do Asfalto" (1992), "Tiros na Broadway" (1994) e "O Fantástico Mundo do Dr. Kellogg" (1994).
Cusack ficou finalmente conhecido quando co-escreveu e produziu "Matador em Conflito" (1997), uma amplamente aclamada e nitidamente escrita comédia de humor negro em que ele estrelou com Minnie Driver, Alan Arkin, Dan Aykroyd, sua irmã Joan Cusack e Jeremy Piven. Foi também o primeiro longa-metragem da New Crime Productions, a companhia-irmã da The New Criminals, formada por Cusack e dois velhos amigos em 1992.
Outro filme notável de Cusack nos anos 90 foi "Con Air - A Rota da Fuga" (1997), em que interpretou Vince Larkin, com Nicolas Cage, John Malkovich, Ving Rhames e Steve Buscemi. Em seguida, ele estrelou como John Kelso ao lado de Kevin Spacey em "Meia-Noite no Jardim do Bem e do Mal" (1997), dirigido por Clint Eastwood. Em "Quero Ser John Malkovich" (1999), como Craig Schwartz, um titereiro frustrado, estava quase irreconhecível de óculos, barba e cabelos longos, e por essa performance convincente, John recebeu uma indicação ao prêmio de Melhor Ator no Independent Spirit Awards no mesmo ano.
O novo milênio trouxe Cusack no papel de um azarado no amor e dono de uma loja de discos, Rob Gordon, em "Alta Fidelidade" (2000), baseado no livro de Nick Hornby e outro longa-metragem da New Crime Productions. Depois vieram mais duas comédias românticas, "Os Queridinhos da América" (2001) com Julia Roberts, Billy Crystal e Catherine Zeta-Jones e "Escrito nas Estrelas" (2001) com Kate Beckinsale. Em seguida interpretou Max Rothman, no drama "Max" (2002), que fala sobre a amizade entre Adolf Hitler e um comerciante de arte judaica.
Cusack participou do "Breakfast With Hunter" (2003), um documentário sobre Hunter S. Thompson, com Johnny Depp e Benicio Del Toro. Em seguida interpretou Ed, um motorista de limusine no suspense "Identidade" (2003) com Ray Liotta e Amanda Peet, e "O Júri "(2003), com Gene Hackman, Dustin Hoffman, Rachel Weisz e Jeremy Piven. Em seguida, após lançar três filmes em apenas um ano, Cusack teve uma pausa de dois anos antes de fazer a comédia romântica "Procura-se Um Amor que Goste de Cachorros" (2005), com Diane Lane, e trabalhar com Billy Bob Thornton, Connie Nielsen e Lara Phillips em "A Sangue Frio" (2005), uma comédia sobre furto e luxúria, e "O Contrato" (2006), onde interpreta Ray Kenne, um homem que busca reconciliação com seu filho enquanto tenta entregar à justiça um criminoso procurado pelo FBI que aparece em seu caminho.
Depois interpretou Mike Enslin, no terror "1408" (2007), um filme baseado em outro conto de Stephen King, e Stanley Philipps em "Nossa Vida Sem Grace" (2007), onde John é um pai de duas meninas que perde o rumo na vida quando sua mulher é morta em serviço no Iraque. "Ensinando a Viver" (2007) é sobre um escritor que sempre quis ser pai, e dois anos após a morte de sua mulher, adota Dennis (Bobby Coleman), um garotinho estranho e problemático que acredita ser de Marte. "Guerra S.A. - Faturando Alto" (2008) possui temas e estilos semelhantes aos de "Matador em Conflito", de 1997, e ambos foram produzidos por Cusack. John também participou do último filme de desastre de Roland Emmerich, "2012", que foi lançado nos cinemas dia 13 de novembro de 2009, onde interpreta Jackson Curtis, um escritor de livros e motorista de limusine, junto com Chiwetel Ejiofor, Oliver Platt e Amanda Peet.
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